Родился в Москве в профессорской семье. Окончил МГУ, защитил кандидатскую диссертацию. Аверинцев исследовал различные пласты европейской, в т. ч. христианской, культуры – от античности до современности. В 1977 г. защитил докторскую диссертацию.
Член СП СССР (1985), Русского ПЕН-центра (1995), председатель Русского библейского общества (с 1990).
В 1992-1994 гг. – главный научный сотрудник Института высших гуманитарных исследований им. Е. М. Мелетинского РГГУ.
В 1994-2004 гг. – профессор Института славистики Венского университета.
Член-корреспондент АН СССР (1987), действительный член РАН (2003); лауреат Ленинской премии (1968), Государственных премий СССР (1990) и РФ (1996).
В 1989-1991 депутат Верховного Совета СССР, разрабатывал закон о свободе совести.
Скончался 21 февраля 2004 в Вене. Согласно завещанию, похоронен в Москве на Даниловском кладбище.