Введение
Успешность распознавания лицевых экспрессий связана с визуальным и социальным познанием и может изучаться в контексте разных подходов и разделов науки. На сегод- няшний день широко исследуются социокультурные и психологические корреляты успеш- ности распознавания лицевых экспрессий: с позиций гуманитарных наук рассматриваются вопросы связи данного феномена с эмоциональным и культурным интеллектом, когнитив- ными стилями, этнической принадлежностью, опытом общения и другими социально-ин- теллектуальными особенностями [Беловол, 2015; Карабущенко, 2019; Культурно-интеллектуальные особенности распознавания, 2017]. Рядом авторов показано, что распознавание лиц имеет особенное значение в социальном взаимодействии, и нарушения этой способности часто встречаются в контексте разных клинических синдромов: расстройств аутистиче- ского спектра, тревожных расстройств и др. [Davis, 2011; Lopatina, 2018; Wilmer, 2017]. На современном этапе изучение проблемы распознавания лицевых экспрессий приобрело особенное, прикладное значение ввиду возможности применения полученных результатов для разработки современных компьютерных программ и приложений [7; 9].
На сегодняшний день выявлено, что на успешность распознавания лицевых экс- прессий оказывает влияние целый ряд факторов: наследственность, морфофункциональ- ные особенности головного мозга, особенности культурной среды, семейный опыт и др. Согласно модели нейроповеденческого созревания, различия в обработке мимических про- явлений эмоций могут быть связаны с унаследованными особенностями функционирова- ния «эмоциональных» нейронных схем, к числу которых можно отнести миндалевидное тело и другие лимбические структуры [Nelson, 1997]. В целом, в качестве мозговых механизмов рас- познавания лицевых экспрессий на сегодняшний день принято рассматривать интеграцию работы затылочной коры, веретенообразной извилины, миндалины, дорсолатеральной и вентромедиальной префронтальной коры. К примеру, обработка грустных и испуганных выражений лица сопровождается активацией связи между миндалиной и дорсолатеральной областью коры головного мозга [Jamieson, 2021]. При этом стоит отметить, что на процесс восприятия и регуляции эмоций оказывают влияние ситуационные (динамичные во времени—стресс, усталость, голод, мотивация) и диспозиционные факторы (черты личности, темперамент) [Kohn, 2021]. Исследователями показано, что людям с депрессией требуется больше времени для распознавания положительных, но не отрицательных слов [Erickson, 2005]; для распознавания лицевой экспрессии счастья его выраженность на лице должна быть более яркой [Joormann, 2006].
В большинстве исследований под генетическим базисом распознавания лицевой экс- прессии эмоций подразумевают гены, ассоциированные со структурно-функциональными особенностями фузиформной извилины. Высокий коэффициент наследования имеют как успешное распознавание эмоций, так и лицевая агнозия [Bowles, 2009; De Haan, 1999]. Такая генетическая пато- логия, как синдром Уильямса, связана с низким уровнем распознавания эмоциональной экспрессии лиц и с низким IQ [Gagliardi, 2003].
Рассмотрим подробнее генетические факторы распознавания выражений лиц. В ис- следовании J.B. Wilmer с соавт. [Wilmer, 2010] было показано, что коэффициент корреляции оценок распознавания лиц, которые давали монозиготные близнецы, имеет значение 0,7, в то вре- мя как коэффициент корреляции оценок, которые давали дизиготные близнецы, равнялся 0,29, что свидетельствует о высокой наследуемости данного признака. Подобные резуль- таты были получены в исследовании, проведенном N.G. Shakeshaft и R. Plomin на выборке 2000 близнецов [Shakeshaft, 2015]. В исследовании J.Y. Lau с соавт. было также показано значительное влияние наследственных факторов на успешность распознавания лицевых экспрессий [Lau, 2009].
Q. Zhu с соавт. был выявлен высокий коэффициент наследования успешности распоз- навания лиц в группах европейцев и китайцев [Zhu, 2010]. Интересно отметить тот факт, что вы- соко наследуется распознавание вертикально ориентированных лиц, но не перевернутых, разделенных на части изображений. Также не получено данных о генетических основаниях распознавания изображений домов, не выявлено связей между общими познавательными способностями и успешностью распознавания лиц. McKone E., Palermo R. заявляют о пре- обладании вклада генетических и эволюционных факторов в распознавание лиц, по сравне- нию со средовыми [McKone, 2010].
В последние годы более пристальное внимание уделяется изучению молекулярно- генетических коррелятов успешности распознавания лицевых экспрессий. Традиционно с навыками распознавания эмоций и контекста социальных ситуаций связывают ген COMT фермента катехол-О-метилтрансферазы, расщепляющей катехоламиновые нейромедиа- торы — дофамин, адреналин и норадреналин [Weiss, 2007]. В исследованиях M.N. Smolka с соавт.,
E.M. Drabant с соавт. было показано, что ген COMT связан с выраженным нейронным от- ветом на неприятные стимулы, что проявлялось в активации различных структур лимбиче- ской системы и префронтальной коры, а также способствовало низкой устойчивости носи- телей аллеля Met к негативному настроению [Drabant, 2006; Smolka, 2005]. В более ранних исследованиях нами не было выявлено связи между длительностью пребывания моноаминов в синаптической щели (генотипами гена COMT) и временем распознавания эмоций, однако было показано, что полиморфизм Val158Met ассоциирован с точностью распознавания лицевых экспрес- сий и с уровнем эмоционального интеллекта [Воробьева, 2021].
B. Zhu с соавт. была исследована связь генов дофаминовой системы (синтеза, транс- порта, рецепторов и модуляции) с распознаванием мимики на выборке здоровых китайских студентов [Zhu, 2012]. Были получены связи 15 SNP с распознаванием мимических проявлений отвращения, 13 SNP — с распознаванием удивления, 5 SNP— с распознаванием грусти,
1 SNP — с распознаванием страха. Авторы пришли к выводу о том, что значительный вклад в индивидуальные различия в распознавании мимики отвращения вносят генетические ва- риации в подсистемах синтеза и модуляции дофамина. В проведенном нами ранее иссле- довании с более высоким уровнем эмоционального интеллекта был ассоциирован генотип C/С гена дофаминового рецептора второго типа DRD2 [Воробьева, 2021].
В качестве генов-кандидатов распознавания лицевых экспрессий рассматриваются также гены серотонинергической системы, в число которых входит ген рецептора серотони- на второго типа 5HT2A (HTR2A). Изменения морфофункциональных характеристик ре- цепторов серотонина (5HT) 1A и 2A связывают с дисфункциональными искажениями эмо- циональной обработки при аффективных расстройствах. В исследовании M. Kometer с со- авт. показано, что активация серотониновых рецепторов типов 1A и 2A играет важную роль в регуляции настроения и в распознавании эмоциональных экспрессий здоровыми людьми [Kometer, 2012]. M. Matsunaga с соавт. было показано, что аллель G гена HTR2A rs6311 ассоциирован в группах представителей восточных и западных культур с эмоциональным заражением [Matsunaga, 2022]. В исследовании H. Guo с соавт. показано, что генотип C/C гена 5HT2A, а также вы- сокоактивный генотип гена MAOA (ген фермента моноаминоксидазы, расщепляющей мо- ноамины, в том числе серотонин и дофамин) ассоциированы с анормальной активацией в правой средней фронтальной извилине у пациентов с депрессией при распознавании негативных эмоций [Guo, 2014].
Широко обсуждаемой является связь индивидуальных различий в распознавании лиц с геном рецептора окситоцина OXTR, строение которого, в свою очередь, также связы- вают с социальной тревожностью и синдромом Аспергера. В исследовании D.H. Skuse et al. она была показана при помощи теста распознавания лиц Уоррингтон [Skuse, 2014], но в исследова- нии R.J. Verhallen с соавт. [Verhallen, 2017] эта связь не была обнаружена, ни один из исследовавшихся 75 SNP не показал значимых результатов.
Таким образом, гены серотониновой и дофаминовой нейромедиаторных систем мо- гут рассматриваться в качестве генов-кандидатов успешности распознавания лицевых экс- прессий.
В целом, на сегодняшний день на выборке здоровых участников проведено недоста- точно исследований, посвященных изучению генетических факторов распознавания эмо- ций, для понимания фундаментальных механизмов, лежащих в их основе, что и определило цель и задачи настоящего исследования.
Целью данного исследования явилось изучение успешности распознавания лицевых экспрессий носителями различных генотипов генов COMT, DRD4, 5HT2A, MAOA.
Гипотезы исследования:
-
носители разных генотипов генов COMT, DRD4, 5HT2A, MAOA могут отличаться друг от друга по степени успешности распознавания лицевых экспрессий;
-
разная концентрация и продолжительность пребывания нейромедиаторов в синап- тическом пространстве, разная плотность рецепторов дофамина и серотонина, ассоцииро- ванные с различными генотипами исследуемых нами генов, могут быть связаны с различ- ной успешностью распознавания лицевых экспрессий.
Материалы и методыУчастники исследования. В исследовании приняли участие 87 студентов универси- тета (европейцы, женщин — 63%, средний возраст — 20,44 ± 2,6 лет). Все участники имели нормальное или скорректированное до нормы зрение и не имели в анамнезе неврологиче- ских и психических заболеваний. Все участники были информированы о предстоящей про- цедуре и дали письменное согласие на добровольное участие в эксперименте. Исследование было одобрено местной комиссией по этике и выполнялось с соблюдением этических норм в соответствии с этическим кодексом Всемирной медицинской ассоциации (декларация Хельсинки).
Стимулы. В качестве стимулов было использовано 210 фотографий лиц взрослых европейцев анфас, которые были взяты из свободно распространяемых баз данных: MMI [Pantic, 2005], KDEF [Lundqvist, 1998], Rafd [Langner, 2010] и WSEFEP [Olszanowski, 2015]. Количество мужских и женских лиц было оди- наковым. Стимулы отображали 6 базовых эмоций [Ekman, 1992], а также нейтральное выражение лица. Изображения лиц выравнивались по средней яркости и RMS-контрасту и вписыва- лись в условную окружность диаметром 880 пикселей (22,8 угловых градуса).Процедура. Наблюдатели располагались так, чтобы их глаза находились на расстоя- нии 60 см от центра экрана. Изображения мужских и женских лиц с разным выражением предъявлялись в случайной последовательности на 700 мс. Участник исследования должен был определить выражение показанного лица и сообщить о своем решении нажатием кла- виши мыши на рейтинговой шкале с названиями эмоций (рис. 1). Демонстрация очередно- го стимула запускалась через 100 мс после ответа участника.
Рис. 1. Интерфейс ввода ответа, организованный при помощи компонента RatingScale из библиотеки PsychoPy [Peirce, 2019]. Треугольный движок следует за указателем мыши, выбор фиксируется нажатием левой клавиши
Генетический анализ проводился на базе лаборатории медицинской генетики Медико- генетического центра клиники ГБОУ ВПО РостГМУ Минздрава России (г. Ростов-на- Дону). Выделение ДНК осуществлялось из клеток буккального эпителия, затем проводи- лась процедура ПЦР в реальном времени для определения генотипов генов COMT, 5HT2A, DRD4 (амплификатор Real-Time CFX96 Touch, Bio-Rad, США), а также процедура элек- трофореза в агарозном геле для определения числа тандемных повторов промоторного участка MAOA.
Были проанализированы следующие участки ДНК: полиморфный локус Val158Met гена COMT (472A>G, rs4680), полиморфный локус rs6313 гена рецептора серотонина 5HT2A (HTR2A) и полиморфный локус rs1800955 гена рецептора дофамина подтипа D4 (DRD4), тандемные повторы (VNTR) в промоторной области гена моноаминоксидазы А MAOA.
Распределение генотипов изучаемых генов соответствовало равновесию Харди— Вайнберга [Mayo].
Ген МАОА (VNTR): генотипов H (4 повтора промоторного участка гена) — 23 (26%); генотипов L (5 повторов промоторного участка гена) — 42(48%); генотипов M (5/4 повто- ров промоторного участка гена) — 21 (26%).
Ген COMT (Val158Met, rs4680): Val/Val — 11 (13%); Val/Met — 50 (57%); Met/Met—26 (30%).
Ген DRD4 (C-521T, rs1800955): TT — 32 (37%); CT — 40(46%); CC — 15 (17%).
Ген5HT2A (Т102С, rs6313, Tr3): СС— 29 (33%); CT — 46 (53%); TT — 12 (14%).
Обработка результатов. Для каждой эмоции было определено количество пра- вильных узнаваний и «ложных тревог», после чего рассчитан показатель чувствительности (sensitivity index) d’. Для расчёта d’ использовалась функция PAL_SDT_1AFC_PHFtoDP из Palamedestoolbox [Kingdom, 2016]. В качестве pH рассматривалась вероятность правильной иденти- фикации эмоции (hits), в качестве pF — вероятность ложной (fails). Например, для эмоции «радость» pH равен отношению числа ответов «радость» на стимулы, выражающие радость, к их общему числу; pF же — это отношение числа ответов «радость» на стимулы, не вы- ражающие радость, к общему числу таких стимулов. Фактически функция вычисляла раз- ность нормализованных pH и pF.В случае, если pH оказывался равным 1 (например, все стимулы, выражающие радость, опознаны правильно), pH уменьшался на малую величи- ну 2,2204E-16 («машинный эпсилон»); аналогичным образом увеличивалось значение pF, если оно оказывалось равным нулю (ни один стимул, не выражающий радость, не опознан как радость). Использование данного вычислительного приема позволяет сохранить по- рядковые отношения между вычисленными значениями d’, когда они достаточно велики, по сравнению с заменой 1 или 0 на ближайшее дискретное значение вероятности (напри- мер, 1 на 1/30 или 0 на 1/180).
Для межгрупповых сравнений показателей чувствительности к разным эмоциям но- сителей разных генотипов изучаемых нами генов использовался тест Краскела—Уоллеса. В качестве постхок процедуры применялся тест Данна с поправкой Холма на множествен- ные сравнения [Dunn, 1964]. Статистическая обработка полученных результатов осуществлялась с применением свободно распространяемого программного пакета JASP Computer software (Version 0.16, 2021) и программной среды R.
Результаты
Ген COMT
Лицевые экспрессии радости (H=1,5, df=2, p=0,5) и отвращения (H=2,1, df=2, p=0,4) распознавались одинаково успешно носителями разных генотипов гена COMT. Также не было получено достоверных различий в распознавании нейтральных лиц (H=2,9, df=2, p=0,2).
В ходе применения теста Краскела—Уоллеса были получены значимые различия в успешности распознавания лицевой экспрессии удивления (H=7,7, df=2, p=0,02). В ходе апостериорного анализа Данна было получено, что лучше всего данную эмоцию распозна-
ют носители генотипа Val/Val (VM — VV, z=-2,596, pholm=0,014; рис. 2).
Также носители генотипа Val/Val достоверно лучше распознают эмоции печали (H=11,2, df=2, p=0,004; MM — VV, z=-2,667, pholm=0,008, VM — VV, z=-3,336; pholm=0,001;
В ходе апостериорного анализа была выявлена тенденция, не достигающая уров- ня статистической значимости при применении поправки на множественные сравнения, к менее успешному распознаванию эмоции радости носителями генотипа CC гена DRD4 (H=3,3, df=2, p=0,2; CC—CT, z=-1,816, p=0,035, pholm=0,104; рис.7); а также к более успешно- му распознаванию эмоции гнева носителями генотипа CT гена DRD4 (H=4,0, df=2, p=0,1; CT-TT, z=1,988, p=0,023, pholm=0,07; рис.8).
Ген 5HT2A(HTR2A)
У носителей разных генотипов гена 5HT2A не было получено достоверных разли- чий в успешности распознавания эмоций: печали (H=0,999, df=2, p=0,6), страха (H=0,3, df=2, p=0,9), гнева (H=0,2, df=2, p=0,9), отвращения (H=1,2, df=2, p=0,6), удивления (H=1,1, df=2, p=0,6), а также при распознавании нейтральных выражений лиц (H=0,3, df=2, p=0,9).
В ходе апостериорного анализа была выявлена тенденция, не достигающая уров- ня статистической значимости при применении поправки на множественные сравнения, к более успешному распознаванию эмоции радости носителями генотипа TTгена 5HT2A (H=3,9, df=2, p=0,1; CT-TT, z=-1,965, p=0,025, pholm=0,074; рис. 9).
Ген MAOA
Не было выявлено связи между генотипами гена MAOA и успешностью распознава- ния эмоций: удивления (H=0,5, df=2, p=0,8), страха (H=0,7, df=2, p=0,7), гнева (H=2,1, df=2, p=0,4), отвращения (H=1,6, df=2, p=0,5), печали (H=1,4, df=2, p=0,5), радости (H=1,5, df=2, p=0,5), а также при распознавании нейтральных выражений лиц (H=1,8, df=2, p=0,4).
Рис. 2. Успешность распознавания лицевой экспрессии эмоции удивления носителями разных генотипов гена COMT (Kruskal-Wallis Test, p<0,05): «ящик» ограничивает квартили 2 и 3, концы «усов» соответствуют границам диапазона наблюдаемых значений, жирная черта — медиане
Рис. 3. Успешность распознавания лицевой экспрессии эмоции печали носителями разных генотипов гена COMT (Kruskal-Wallis Test, p<0,05) (условные обозначения — как в рис
Рис. 4. Успешность распознавания лицевой экспрессии эмоции страха носителями разных генотипов гена COMT, (Kruskal-WallisTest, p<0,05) (условные обозначения — как в рис. 2)
Рис. 5. Успешность распознавания лицевой экспрессии эмоции гнева носителями разных генотипов гена COMT (Kruskal-Wallis Test, p<0,05); (условные обозначения — как в рис. 2)
Рис. 6. Успешность распознавания лицевой экспрессии эмоции отвращения носителями разных генотипов гена DRD4 (Kruskal-Wallis Test, p<0,05); (условные обозначения — как в рис. 2)
Рис. 7. Успешность распознавания лицевой экспрессии эмоции радости носителями разных генотипов гена DRD4 (Kruskal-Wallis Test, p<0,05); (условные обозначения — как в рис. 2)
Рис. 8. Успешность распознавания лицевой экспрессии эмоции гнева носителями разных генотипов гена DRD4 (Kruskal-Wallis Test, p<0,05); (условные обозначения — как в рис. 2)
Рис. 9. Успешность распознавания лицевой экспрессии эмоции радости носителями разных генотипов гена 5HT2A (Kruskal-Wallis Test, p<0,05); (условные обозначения — как в рис. 2)
Обсуждение результатов
Полученные нами данные о связи генотипа Val/Val гена COMT c большей успешно- стью распознавания лицевой экспрессии гнева согласуются с результатами исследований других авторов: в работе E. Weiss с соавт. [Weiss, 2007], выполненной на выборке из 100 участников, было показано, что гомозиготы Val, по сравнению с гомозиготами Met, лучше и быстрее распознают эмоции гнева и печали.
В нашем исследовании получено, что экспрессия рецептора D4 ассоциирована с особен- ностями восприятия эмоциональных выражений лиц: генотип CT гена DRD4 связан с более успешным распознаванием лицевой экспрессии отвращения, а генотип CC гена DRD4 ассоци- ирован с тенденцией к менее успешному распознаванию эмоции радости. Рецепторы D4 распо- ложены в миндалине, префронтальной коре головного мозга, гиппокампе, переднем таламусе и гипоталамусе, что подчеркивает их связь с эмоциональными процессами [Salgado-Pineda, 2005]. Наши данные согласуются с результатами J.I. Kang с соавт. [Kang, 2010], в исследовании которых была показана связь между геном DRD4 и распознаванием эмоции отвращения. Авторами было показано, что группа без двух повторов аллелей полиморфизма вариабельного числа тандемных повторов (VNTR) лучше распознавала мимическое выражение отвращения, по сравнению с группой носителей двух повторов аллелей. В то же время в исследовании B. Zhu[Zhu, 2012], в рамках которого из- учались локусы VNTR, rs12720366 гена DRD4, данная связь не была выявлена. В исследовании
Liu с соавт. [Liu, 2020] была изучена связь генов дофаминергического пути (DBH rs1611115, DDC rs6592961, DRD1 rs251937, DRD2 rs4630328, DRD3 rs167771) с точностью распознавания эмо- ций у детей с РАС. Было показано, что дефицит распознавания эмоций на лице связан с не- которыми SNP генов дофаминергического пути: точность распознавания страха была связана с экспрессией рецептора D1 (DRD1 rs251937); точность распознавания печали была связана с экспрессией рецептора D2 (DRD2 rs4630328); экспрессия рецептора D3 (DRD3 rs167771) свя- зана со временем распознавания радости, печали и страха, с точностью распознавания гнева и страха, а также с риском развития расстройств аутистического спектра.
Ранее нами было получено, что носители генотипа A/A гена HTR2A (5HT2A) имеют более высокие показатели эмоционального интеллекта, по сравнению с другими группами [Воробьева, 2021]. Данный результат согласуется с результатом, полученным в ходе настоящего исследо- вания: носители генотипа TT гена 5HT2A более успешно (на уровне тенденции) распознают эмоцию радости (локусы tr2 —генотипы AA, AG, GG и tr3 —генотипы TT, TC, CC данного гена находятся в сцеплении). В то же время, в исследовании M. Matsunaga с соавт. показано, что носители аллеля G имеют более высокие показатели эмоционального заражения [Matsunaga, 2022].
В данном исследовании нами не было обнаружено результатов относительно успешности дифференциации эмоциональных выражений лиц носителями разных генотипов гена МАОА, однако в более ранних исследованиях нами было получено, что женщины с высокоактивным и гетерозиготным генотипами МАОА более успешно справляются с задачами дискриминации и оценки эмоционально окрашенных стимулов (сцен) [Ермаков, 2016]. В исследовании B. Zhu [World Medical Association], проведенном на выборке здоровых китайских студентов, при вычислении основных эффектов была выявлена связь между полиморфизмом числа тандемных повторов гена MAOA VNTR и распознаванием лицевых экспрессий отвращения и удивления; при проведении множественного регрессионно- го анализа, направленного на изучение общего вклада основных эффектов для локусов дофами- нергической системы, эти результаты не были подтверждены. Неоднозначные результаты могут быть связаны с недостаточной численностью выборки, а также со спецификой эмоционально окрашенных стимулов — механизмы распознавания лиц и сцен могут различаться.
Выводы
Носители разных генотипов генов COMT, DRD4, 5HT2A (HTR2A), MAOA отлича- ются друг от друга по степени успешности распознавания лицевых экспрессий.
С быстрым обратным захватом катехоламинов пресинаптической мембраной (гено- тип Val/Val гена COMT) связаны достоверно лучшее распознавание эмоций удивления, страха, печали, а также тенденция к лучшему распознаванию эмоции гнева.
Средний уровень экспрессии рецептора D4 (генотип C/T гена DRD4) связан с более успешным распознаванием лицевой экспрессии отвращения.
Высокий уровень экспрессии рецептора D4 (генотип C/C гена DRD4) ассоциирован с менее успешным распознаванием эмоции радости (на уровне тенденции).
Высокая плотность рецепторов серотонина второго типа на постсинаптической мем- бране нейрона (генотип T/T гена 5HT2A (HTR2A) ассоциирована с более успешным рас- познаванием эмоции радости (на уровне тенденции).
Не обнаружено связи между генотипами гена MAOA и успешностью распознавания эмоций.
Ограничения исследования
В данной работе представлены результаты, полученные на
выборке из 87 человек, что может быть причиной недостаточно выраженных
статистических эффектов, полученных для генов 5HT2A (HTR2A), COMT и DRD4,
которые мы описали на уровне тенденций. Увеличение объема выборки позволит
уточнить полученный на данном этапе результат.
рис.3) и страха (H=10,5, df=2, p=0,005; MM — VV, z=-2,123, pholm=0,03, VM — VV, z=-3,199, pholm=0,002; рис. 4).
В ходе пост-хок анализа Данна была обнаружена тенденция, не достигающая уровня статистической значимости при применении поправки на множественные сравнения, к более успешному распознаванию эмоции гнева носителями генотипа Val/Val по сравнению с носи- телями генотипа Val/Met (H=3,0, df=2, p=0,2; VM — VV, z=-3,336, p=0,046, pholm=0,1; рис. 5).